Seine künstlerische Ader erbt Bennett Miller von seiner Mutter, die als Malerin arbeitet, sein Vater ist Bauunternehmer. Mit seiner Familie wächst das Film-Talent in New York auf. Mitte der 80er Jahre macht er seinen High-School-Abschluss zusammen mit Schauspieler Dan Futterman.
Seine erste Arbeit als Regisseur ist die Dokumentation "The Cruise", ein Film über das Leben eines exzentrischen Tourguides in einem New Yorker Stadtbus. Die Doku entpuppt sich als Überraschungshit, sie bringt Bennett Miller einen Sieg bei der "Berlinale" ein und öffnet ihm viele Türen im Filmgeschäft. Der talentierte Nachwuchs-Regisseur verdient sich sein Geld mit kurzen Werbefilmen, bis er die Möglichkeit bekommt, seinen ersten Kinofilm "Capote" mit seinem Kumpel Philip Seymour Hoffmann zu drehen. Das Projekt beschert Bennett Miller prompt die erste "Oscar"-Nominierung als bester Regisseur.
Auf seinem kurzen Kino-Steckbrief kann der New Yorker zudem "Die Kunst zu gewinnen – Moneyball" und "Foxcatcher" vermerken. Mit seinen ersten vier Spielfilmen verhilft Bennett Miller sechs Schauspielern zu einer "Oscar"-Nominierung. Während die anderen leer ausgehen, wird Philip Seymour Hoffman 2005 für seine Performance in "Capote" mit einem Goldjungen geehrt. Für seine Arbeit an "Foxcatcher" wird Bennett Miller selbst als Regisseur zum zweiten Mal für einen "Academy Award" nominiert.
Über das Privatleben des Regisseurs ist nur wenig bekannt, seit 2014 soll er mit der 20 Jahre jüngeren Ashley Olsen liiert sein.